Biodiversidad

Impactos de las invasiones de plantas en las islas oceánicas: El caso de Dichrostachys cinerea (L.) Wight & Arn.

Existe preocupación global debido al impacto provocado por las especies de plantas invasoras, las cuales tienen la capacidad de diseminarse y adaptarse con facilidad a diversos hábitats. Las islas del Caribe son las menos exploradas en cuanto a los impactos de las plantas invasoras; a pesar de ser dicha región un punto “caliente” de la biodiversidad mundial. El Caribe necesita con urgencia que se le preste atención a esta problemática, debido a la cantidad de especies endémicas que se encuentran amenazadas o en estado crítico.

Por Narciso Aguilera Marín

Existe preocupación global debido al impacto provocado por las especies de plantas invasoras, las cuales tienen la capacidad de diseminarse y adaptarse con facilidad a diversos hábitats. Las islas del Caribe son las menos exploradas en cuanto a los impactos de las plantas invasoras; a pesar de ser dicha región un punto “caliente” de la biodiversidad mundial. El Caribe necesita con urgencia que se le preste atención a esta problemática, debido a la cantidad de especies endémicas que se encuentran amenazadas o en estado crítico.


Resumen

Existe preocupación global debido al impacto provocado por las especies de plantas invasoras, las cuales tienen la capacidad de diseminarse y adaptarse con facilidad a diversos hábitats. En las regiones afectadas se muestran marcados efectos negativos sobre la biodiversidad y el funcionamiento de los ecosistemas. Numerosas islas y archipiélagos oceánicos presentan diversidad biológica reducida, pero al mismo tiempo exhiben alto endemismo, el cual es amenazado por la introducción de especies invasoras. Éstas ejercen gran presión competitiva sobre las endémicas y las pueden reducir a unos pocos ejemplares; cuestión que se torna más dramática debido a las crecientes perturbaciones de naturaleza antrópica y climatológica. Se revisan los principales mecanismos por los cuales las invasoras pueden afectar a las especies nativas; basados en información obtenida en las islas oceánicas, más ampliamente estudiadas, en lo tocante a las invasiones de plantas. Sin embargo, las islas del Caribe son las menos exploradas en cuanto a los impactos de las plantas invasoras; a pesar de ser dicha región un punto “caliente” de la biodiversidad mundial. El Caribe necesita con urgencia que se le preste atención a esta problemática, debido a la cantidad de especies endémicas que se encuentran amenazadas o en estado crítico. Se presenta uno de los casos más relevantes: el avance de la mimosácea Dichrostachys cinerea en Cuba – mayor isla caribeña. Esta especie en algo más de 100 años de haberse introducido, ya ha colonizado el 15% del territorio nacional de Cuba y el 56% de las áreas ganaderas. Dichrostachys cinerea produce gran cantidad de semillas con alta viabilidad; se multiplica prolíferamente a partir de retoños que brotan del sistema radical y de las ramas cuando se colocan en contacto con el suelo. Además, tiene flores llamativas, es fijadora de nitrógeno y, al parecer, no tiene enemigos naturales en la isla. Por otro lado, es favorecida por las condiciones climáticas y por las perturbaciones antrópicas que allí ocurren, sustentadas en el turismo, deforestación y modelos agrícolas inadecuados. Todas son causas que holísticamente, se considera, hayan provocado el avance de D. cinerea, quien además constituye una amenaza potencial para el resto de las islas del Caribe, las cuales comparten similares condiciones de suelo, clima y acciones antrópicas. Por todas estas razones, es impostergable la necesidad de realizar investigaciones que documenten científicamente el comportamiento de esta especie y los efectos que está ocasionando en los ecosistemas, para que se puedan proponer estrategias de manejo adecuadas.

Introducción

Las especies introducidas han sido objeto de varias terminologías como: i) especies no indígenas, ii) alienígenas, iii) no nativas, iv) extranjeras, v) exóticas, vi) transplantadas y vii) alóctonas (Espinola & Ferreira, 2007). En dependencia de la zona geográfica de origen de la especie, se reconocen dos tipos de términos: exóticos para designar organismos procedentes de otro país y transplantado (Fuller et al. 1999) o alóctonas (Agostinho & Júlio, 1996), que se refiere a organismos desplazados de su zona geográfica nativa dentro de su mismo país (Richardson et al., 2000).

El término invasión fue utilizado por primera vez (Simberloff, 2003) en un contexto ecológico por Göeze en su libro Pflanzengeographie für Gärtner und Freunde des Gartenbaues, en 1882, en el que reportó una invasión de Manguifera indica L. en Jamaica, como ejemplo de una invasión benéfica. Sin embargo, Palmer en 1899, por primera vez llamó la atención sobre los aspectos negativos de las especies invasoras, y se promueve la ecología de las invasiones como una nueva disciplina por Elton (1958). Hasta la actualidad, la misma ha recibido contribuciones de la ecología, biogeografía y biología evolutiva; de esta manera ha atraído la atención de ecólogos en todo el mundo (Vermeij, 1996). Quiroz et al. (2009) asumen como especie invasora, a aquellas naturalizadas que se reproducen en grandes cantidades y que tienen el potencial de propagarse en un área considerable ocupando hábitats naturales.

Las barreras geográficas durante mucho tiempo limitaron la dispersión de las especies nativas o indígenas; o sea, aquellas ubicadas históricamente en una región o ecosistema. Filtros biogeográficos, fisiológicos y bióticos naturalmente evitan que algunas especies colonicen a otras que habitan en regiones diferentes (Espinola & Ferreira, 2007). Aquellas que logren superar dichos filtros son capaces de tolerar las condiciones abióticas y comienzan a interactuar con las especies presentes en ese nuevo ecosistema (Fig. 1).


Los primeros procesos de colonización y migración humana hacia los diferentes continentes, hace más de 100 mil años (McNeely, 2001), fueron los principales responsables de la superación de las barreras geográficas e introducción de especies en regiones fuera de su distribución original (Elton, 1958). El reciente proceso de globalización aceleró aún más la dispersión de las especies; facilitado por las exportaciones agrícolas, comercio de animales, controles biológicos, turismo y manipulación de ecosistemas, entre otras. De esta manera las introducciones accidentales se incrementaron progresivamente, y el movimiento de especies alcanzó niveles sin precedentes en el siglo pasado (Moyle & Ellsworth, 2004). Así, la introducción de especies se convirtió en un gran problema para la ecología de los ecosistemas, afectándose los principales tipos de interacciones interespecíficas como: predación, competencia, herbivoría, parasitismo y mutualismo (Fuller et al., 1999).

Para ayudar a entender qué habilidades son importantes para que las especies no indígenas (ENI) se tornen invasoras, algunos estudios (Wootton, 1998; Lodge, 2000) se han enfocado a las características de la historia de vida de la especie; como por ejemplo: predisposición a un rápido crecimiento poblacional, fecundidad y su integración con una comunidad. Otros autores han investigado cómo las características genéticas pueden promover gran plasticidad fenotípica y potencial para una rápida alteración evolutiva (Sakai et al., 2001). Se consideran de mucha importancia estratégica para el éxito de las invasiones (Espinola & Ferreira, 2007), elementos como: corto periodo de regeneración, altas tasas de crecimiento, cuerpo pequeño y flexibilidad ecológica, entre otras.

Debido a la problemática planteada y al conocerse la vulnerabilidad insular a las invasiones biológicas, la presente revisión tiene como objetivo analizar las principales consecuencias que las plantas invasoras provocan en las islas oceánicas e ilustrar, con un estudio de caso, lo que acontece en Cuba a causa de Dichrostachys cinerea.

Panorama de las invasiones de plantas en las islas oceánicas

El endemismo se manifiesta con mayor potencial en las islas, al estar limitadas por el mar, que actúa como barrera más selectiva para las plantas terrestres; lo que se hace más patente al unirse el orofitismo al insularismo (Izco et al., 2004). Una de las amenazas más frecuentes que pesa sobre el endemismo insular y sobre poblaciones naturalizadas tiene que ver con las especies introducidas; lo que constituye uno de los problemas ambientales contemporáneos más importantes (Molles, 2006).

Las tasas de extinción de especies –históricamente- ha sido mayor para las poblaciones insulares que para las poblaciones continentales (Frankham & Ralls, 1998). Por ejemplo, de unas 80 extinciones de plantas documentadas en los últimos 400 años, alrededor de 50 eran especies de las islas (Sax & Gaines, 2008 ). En un futuro próximo, la presión humana sobre los ecosistemas es probable que aumente más marcadamente en las islas que en continentes (Kier, 2009). El tamaño de las poblaciones pequeñas y las escalas de organismos de las islas, y sus características únicas, resultado de la evolución por un aislamiento prolongado, las hacen especialmente sensibles a los cambios antropogénicos (Frankham & Ralls, 1998).

Mayoritariamente, las investigaciones realizadas en islas oceánicas (Fig. 2) se concentran en Galápagos, Hawai y Juan Fernández en el Océano Pacífico; además de Mascareñas y las islas graníticas de Seychelles en el Océano Indicio occidental, así como Azores, Islas Canarias y Cabo Verde en el Océano Atlántico (Caujapé et al., 2010). El tema de las invasiones en las islas, por lo general, se vincula de manera importante a la amenaza que sufren las especies endémicas, y en este sentido se muestra cierto vacío de información en la mayoría de islas y archipiélagos (Pippard, 2009).


Las islas del Caribe, que abarcan las Bahamas, Antillas Mayores y Menores y algunas situadas al frente de la costa norte de Sudamérica, representan el sistema insular más importante del Nuevo Mundo (Mittermeier et al., 2004) y constituyen una prioridad mundial para la conservación. Shi et al. (2005) consideran las islas del Caribe como uno de los seis hotspots de la biodiversidad del planeta, el cual se está erosionando aceleradamente, con altos niveles de pérdida de hábitat (Brooks et al., 2002). El comportamiento de las invasoras puede ser distinto en islas que tengan cercana ubicación geográfica, lo que en ocasiones se debe a la heterogeneidad del suelo y la presión que este ejerce en el modo de propagación (Vila et al., 2010). Las mismas alcanzan su mayor grado de afectación a la biodiversidad, en aquellas islas donde confluyen altos grados de endemismo y extinción a la vez (Florens et al., 2010).

Las extinciones de plantas en las islas –a causa de las invasiones- es mucho menor que en relación a las aves u otros animales (Sax et al., 2002); lo que parece constituir una paradoja, si se toma en cuenta los miles de plantas exóticas que han sido introducidas en ellas. La capacidad para predecir con exactitud futuros acontecimientos de extinción se ve limitada por deficiencias de la teoría ecológica y evolutiva actual. Existe pobre comprensión de cuántas especies pueden habitar en un determinado lugar o zona (Sax & Gaines, 2008).

Actualmente hay que sustentar los análisis en el denominado “punto de saturación”, el que expresa el número límite de especies que puede soportar un lugar o región (Tilman, 2004). Esto indica que dicho punto se alcanza si la invasión de nuevas especies es inhibida por las ya presentes -las que ofrecen resistencia al proceso invasivo-, pues su número en un hábitat determinado, define los recursos que pueden ser distribuidos entre ellas. Sax & Gaines (2008) plantean que una vez alcanzado el punto de saturación, la incorporación continua de especies exóticas puede dar lugar a la extinción de nativas, y el ritmo de colonización debe ser progresivo. Si esto se cumple, en las islas se podría incrementar significativamente el número de extinciones de plantas nativas en el futuro, especialmente si las introducciones continúan en grandes cantidades.

Vale la pena aclarar, que hasta la actualidad miles de especies exóticas se han naturalizado en las islas, mientras que relativamente pocas nativas se han perdido (Sax et al., 2002). Por ejemplo, en la isla de Lord Howe, sólo 4 de 183 especies que se han naturalizado se han perdido en el tiempo. Sin embargo, hay que tomar muy en cuenta los datos que aparecen en la Lista Roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN), que a pesar de tenerse que actualizar (Martín, 2009), indican que en los grupos de islas que se muestran en la Tabla 1, hay 657 especies en peligro de extinción y 739 en estado crítico (Caujapé et al., 2010). Estas representan a 94 y 107 familias de plantas vasculares, respectivamente, y dan una idea de la fragilidad biótica a que están sometidas las islas y su vulnerabilidad ante el avance de las plantas invasoras.


Una situación mucho más dramática se pudiera encontrar en las islas caribeñas, que como ya se ha dicho, constituyen un punto “caliente” de la biodiversidad mundial; donde se estima que al menos 23 de las especies de plantas con flores endémicas de Cuba están actualmente extintas –de un total de 6 000 y posee 50% de endemismo-, otras 997 especies amenazadas y 22 en estado crítico (Berazaín et al., 2005), y aunque no se cuenta con datos confiables de otras islas de dicha región, el panorama pudiera ser similar o peor (Maunder et al., 2008). Estos autores insisten en la urgencia de hacer estudios y aplicar herramientas efectivas para predecir y prevenir las invasiones; pues la velocidad del desarrollo económico y el movimiento masivo de materiales hortícolas entre las islas, para ajardinar, vaticina que continuará el incremento y trasiego de las especies invasoras con su inherente amenaza a las endémicas insulares.

Trabajos realizados por Caujapé et al. (2010) señalan que el 25% de los taxones endémicos de las islas oceánicas más pequeñas están muy amenazados, mientras que esta proporción es de un 3% en las de mayor tamaño; por lo que las islas menores están más expuestas a una mayor amenaza. De manera global, puede decirse que de las 70.000 especies de plantas endémicas de las islas del mundo (Kreft et al., 2008), entre 3.500 y 6.800 pudiesen estar muy amenazadas, de las cuales entre 2.000 a 2.800 podrían encontrarse en peligro de extinción crítico. La Evaluación de los Ecosistemas del Milenio identificó como principales impulsores de la pérdida de biodiversidad en las islas a los siguientes fenómenos: alteración de hábitat, cambio climático, sobre explotación, contaminación, y las especies exóticas invasoras.

Mecanismos por los cuales las especies invasoras afectan a las nativas y efectos que provocan

Caujapé et al. (2010) calificaron las invasiones de plantas exóticas en las islas como un factor de amenaza prioritario y plantean que los mecanismos por los cuales las invasoras pueden afectar a las nativas son: competencia directa, interferencia con las interacciones planta-animal, alteración de los hábitats e hibridación.

Las especies vegetales de las islas oceánicas son menos competitivas que las de origen continental (Denslow, 2003); por ejemplo, en Hawai muchas especies invasoras tienen mayores tasas de crecimiento y los rasgos fisiológicos adaptados a condiciones más extremas que las especies nativas. Sin embargo, es raro que una planta invasora logre reemplazar a una nativa sin que hayan mediado alteraciones antropogénicas (Meyer et al., 2003). Por lo general, las invasoras afectan a las nativas al competir por el agua, nutrientes, luz y espacio (Cordell & Sandquist, 2008). La invasión de especies arbóreas pueden afectar a las nativas a través del sombreo y generación de niebla a través del goteo (Jäger et al., 2009).

Se ha demostrado de -manera experimental- que la eliminación de especies invasoras aumenta la regeneración de las nativas, lo que fortalece la evidencia que las primeras son capaces de desplazar a las nativas. Esto lo confirmó Lavergne (2005) al eliminar Hedychium gardnerianum de los bosques en La Reunión, lo que dio lugar a un aumento en el restablecimiento de las plantas nativas. También plantea que hay casos en que la presencia de exóticas puede facilitar la regeneración de nativas al obstaculizar la invasión de otras exóticas.

El avance de las plantas introducidas que actúan como invasoras es mucho mayor en escenarios solamente representados por remanentes de especies nativas. Un ejemplo de ello es la amenaza crítica que tiene Impatiens gordonii en las islas Seychelles, invadida por Clidemia hirta (Huber & Ismail, 2006) y Linum cratericola invadida por Lantana camera en Galápagos (Simbaña & Tye, 2009).

El desplazamiento de especies nativas a causa de las invasoras puede también ocurrir en hábitats con perturbaciones antropogénicas relativamente menores, acentuadas por los procesos de perturbación natural, como los huracanes (Caujapé et al., 2010). A pesar de que existen islas e islotes donde alguna flora nativa tiene crecimiento rápido, con frecuencia también ocurre lo contrario, lo que ofrece grandes ventajas para el establecimiento e incremento de la abundancia de las especies introducidas de crecimiento rápido (Mueller-Dombois, 2008). Algunos ejemplos de especies invasoras –como Pittosporum undulatum en el Caribe- se benefician de la formación de claros naturales, o son trepadoras lo que les permiten competir por la luz (Meyer, 2004). Muchas veces pueden acelerar la formación de vacíos; por ejemplo, en los bosques nublados de las montañas de Seychelles (Kueffer, 2006), e impactos antropogénicos menores, como senderos, pueden garantizar el mínimo de luz necesario para que especies invasoras se puedan establecer en áreas naturales.

Las especies invasoras tienden a ser competitivamente superior a las especies nativas (Tye, 2006), especialmente en ambientes perturbados y abiertos, aunque con alguna frecuencia, las exóticas invasoras pueden tener efectos positivos sobre la viabilidad de algunas especies de plantas nativas. Sin embargo, es muy difícil que las invasoras puedan ser exitosas y hacerse dominantes en aquellos ambientes conservados y no perturbados (Kueffer et al., 2010).

Las plantas exóticas invasoras pueden producir flores y frutos de características diferentes a las especies nativas (Kueffer et al., 2008), y ofrecer mayor atracción para polinizadores y dispersores de semillas, lo que constituye otra manera de competir contra las nativas. En algunos casos las invasoras soportan mayores densidades de polinizadores o dispersores de semillas en su hábitat. También pueden facilitar la propagación de plagas en áreas naturales, tal es el caso de la dispersión del insecto polífago Aleurodicus dispersus en las áreas naturales en las islas Seychelles (Hazell et al. 2008).

Según la teoría de la liberación del enemigo natural, las comunidades recipientes no contienen depredadores y parásitos, que si están presentes en la comunidad de origen y, por ello, los organismos relocalizados se favorecen (Castro et al., 2007). En sistemas planta-herbívoro, resulta relevante la distinción entre el tipo de herbívoro (generalista o especialista), ya que probablemente toda la comunidad recipiente contiene herbívoros capaces de consumir un amplio espectro de plantas o sus tejidos, incluyendo a las especies exóticas. Esta hipótesis constituye la base conceptual de las prácticas de control de plagas y malezas, aplicadas en conservación biológica y en sistemas productivos. No obstante, el propio autor señala que en sus comunidades de origen rara vez las plantas son controladas por sus enemigos naturales, y que en las comunidades recipientes también hay enemigos naturales capaces de afectar negativamente a las plantas exóticas. Resulta oportuno señalar que algunos estudios han demostrado la importancia de las relaciones positivas al interior de la comunidad (i.e. mutualismo, facilitación) en la promoción de la naturalización. Algunos de los ejemplos más recurridos se basan en los herbívoros exóticos, tanto domésticos como silvestres, que consumen y defecan semillas intactas, resistentes a la digestión, de especies no indígenas, y de esa manera contribuyen a su dispersión.

Por otra parte, la capacidad de producción de carbono basado en compuestos secundarios, tales como fenoles, taninos y terpenos pueden influir en la competencia entre especies invasoras y nativas. Peñuelas et al. (2010) plantean que estas sustancias pueden garantizar defensas químicas contra los herbívoros e inducir efectos alelopáticos a las especies nativas. También pueden provocar toxicidad a herbívoros o disminuir su poder de digestibilidad y de esta manera aventajar a las especies nativas. Un alto contenido de terpenos probablemente confiera a las plantas invasoras mayor protección contra factores de estrés biótico y abiótico.

La liberación de dichos compuestos aleloquímicos, por parte de la planta exótica, puede actuar como factor de inhibición del crecimiento de plantas nativas de la comunidad residente (Castro et al., 2007). Este hecho favorecería la naturalización al reducir a los competidores nativos, y probablemente podrían desalentar a los herbívoros. No obstante, no se puede asegurar que todas las invasoras produzcan compuestos alelopáticos, ni excluir a que algunas no invasoras lo puedan producir.


Normalmente las plantas exóticas invasoras pueden alterar fuertemente las condiciones del hábitat de las nativas y por tanto, impedir la recuperación y rehabilitación del mismo. En hábitat secos donde predominan hierbas exóticas, a menudo estas aceleran los ciclos del fuego, lo que obstaculiza el establecimiento de las plantas nativas o provocan creciente mortalidad de las mimas (Kueffer et al., 2008). Los árboles invasores fijadores de nitrógeno en el suelo, pueden incrementar la disponibilidad del nitrógeno y por tanto favorecer el crecimiento y desarrollo de las invasoras sobre las nativas (Hughes & Denslow, 2005); pero incluso las no fijadoras de nitrógeno, pueden cambiar las características de la materia orgánica y alterar los ciclos de nutrientes, con impactos desconocidos sobre el equilibrio entre especies nativas y las introducidas. Es importante que se evalúen los impactos que las especies exóticas pueden provocar en los ecosistemas altamente degradados de las islas, pues dichas especies pueden desempeñar tanto funciones positivas como negativas; entonces estos deben ser evaluados casuísticamente para cada hábitat (Kueffer & Daehler, 2009).

El riesgo de hibridación entre especies nativas y exóticas, puede ser especialmente problemático en las islas (Ortega & Santos, 2001). En Juan Fernández, el cultivo de varias especies de Dendroseris (Asteraceae) han provocado la producción de híbridos interespecíficos, que podría poner en peligro la integridad de la especie (Caujapé et al., 2010). Recientemente se han detectado hibridaciones entre plantas nativas y exóticas en Hawai (Daehler & Carino, 2001); por ejemplo: Amaranthaceae: Amaranthus brownii (nativa) x A. viridis (no indígena); Aquifoliaceae: Ilex anomala (nativa) x I. aquifolium (no indígena); Convolvulaceae: Ipomea tuboides (nativa) x I. trilobata (no indígena), entre otras. Al mismo tiempo, la hibridación entre especies introducidas y nativas se adiciona como otro elemento de homogenización biótica, lo que acentúa a dicho fenómeno, acelerado por el creciente intercambio global de material vegetal. El proceso de hibridación estará influenciado por la fenología de la floración, el comportamiento del polinizador, la proximidad y la frecuencia relativa de los parentales. Dicho fenómeno puede reducir el fondo genético nativo, en la medida que estas poblaciones se hibridan con las no indígenas, se reducen o extinguen.

Castro et al. (2010) al estudiar la flora vascular de 12 sistemas insulares oceánicos, en ambos hemisferios, llegaron a la conclusión que existe un incrementó en la composición florística de los mismos. Además, que tanto las invasiones como las extinciones constituyen el motor principal del cambio biótico. En la actualidad, el fenómeno de la homogeneización biótica se considera una preocupación central en el programa de conservación de la biodiversidad mundial. También consideran que en varios archipiélagos se implementan esfuerzos por reducir la introducción de plantas exóticas, pero que estas iniciativas necesitan algún tipo de coordinación para detener o revertir el proceso de homogenización florística.

Vulnerabilidad de Cuba al avance de Dichrostachys cinerea

La isla de Cuba se ubica en uno de los puntos “calientes” de la biodiversidad mundial, debido al alto endemismo y a los impactos por diversas perturbaciones, que la hacen sensible a potenciales afectaciones por plantas invasoras. Sin embargo, Cuba carece de un inventario actualizado de estas y no dispone de suficiente información integrada sobre el daño real que dichas especies están ocasionando en los ecosistemas, ni se cuenta con una metodología estandarizada para evaluar esos perjuicios (Oviedo, 2005). Dichrostachis cinerea constituye actualmente la invasora más preocupante en el país, pues ha ocupado cerca de 1.5 millones de hectáreas; lo que significa aproximadamente un 15% del territorio nacional, donde se incluye 18% de las áreas agrícolas y 56% de las ganaderas. Sin embargo, poco se sabe de su ecología, de sus mecanismos de dispersión y de sus interacciones con la biota local, entre otros aspectos de interés. A continuación, se revisa los antecedentes básicos de la especie y se proponen líneas de investigación prioritarias.

Características generales de Dichrostachys cinerea (AFTD, 2010)

Dichrostachys cinerea (L.) Wight & Arn. ssp. africana Brenan & Brummitt var. Africana es originaria de Sudáfrica y se encuentra ampliamente distribuida en el continente africano y en Asia. Se le considera nativa en: Cameron, Djibouti, Eritrea, Etiopia, Ghana, Kenya, Madagascar, Malawi, Nigeria, Somalia, Sudáfrica, Sudan, Swaziland, Tanzania, Togo, Uganda y Zambia; y exótica en: Angola, Australia, Benín, Botsuana, Brunei, Burkina Faso, Burundi, Cambodia, Cabo Verde, República Centro Africana, Chad, Comoros, Congo, Cote d’Ivoire, República Democrática del Congo, Egipto, Gabón, Gambia, Guinea, Guinea-Bissau, India, Indonesia, Irán, Laos, Lesoto, Liberia, Malaysia, Mali, Mauritania, Mozambique, Myanmar, Namibia, Níger, Philippinas, Ruanda, Sao Tome y Príncipe, Senegal, Seychelles, Sierra Leone, Tailandia, Vietnam, Yemen y Republica de Zimbabue. En América Latina, se puede localizar en Florida -Estados Unidos, y en las siguientes islas: Cuba, La Española, Guadalupe, María Galante y Martinica (Acuña, 1974).

Taxonómicamente se ubica en el reino Plantae, división Magnoliophyta, clase Magnoliopsida, subclase Rosidae, orden Fabales, familia Fabaceae, subfamilia Mimosoideae, género Dichrostachys, especie D. cinerea. Se le puede identificar por las siguientes sinonimias: D. glomerata (Forssk.) Chiov., D. caffra Meisn. en Krauss, D. nutans (Pers.) Benth. en Hook., D. callistachys Hassk, D. nyasanna Taub, Mimosa glomerata Forssk., Acacia cinerea Spreng., Cailliea glomerata (Forssk.) J.F. Macbr., Desmanthus trichostachyus DC., Cailliea dichrostachys Guill. et Perrot., Mimosa cinerea L. En Cuba se le conoce como Marabú, sin embargo en el mundo se le reconocen 49 nombres vernáculos.

Dichrostachys cinerea es un árbol semicaducifolio de hasta 7 m de altura, con una corona abierta. La corteza de las ramas jóvenes es verde y vellosa, de color gris oscuro, y fisurada longitudinalmente en las ramas más viejas y en los tallos. Presenta espinas suaves en forma de brotes laterales modificados; pero además tiene espinas fuertes y alternas –de hasta 8 cm de largo- casi en ángulo recto y que surgen de las ramas, y también pueden estar en la base de las hojas. Las ramas son de color gris violáceo a marrón, con lenticelas prominente. Las hojas son bipinnadas, con raquis de 4 a 8 cm, de 5 a 15 (máx. 19) pares de pinnas, cada pinna tiene (min. 9) de 12 a 22 (máx. 41) pares de foliolos. Foliolos de 8 x 2.5 mm de ancho, foliolos y pecíolos muy tomentosos y ciliado. Las inflorescencia es son bicolor, cilíndricas, densas, con picos peciolados, colgantes (en forma de escobilla), de 6 a 8 cm de largo y fragantes. Son hermafroditas, con un pistilo y 10 estambres amarillos.

Las vainas son estrechas, de color amarillo o marrón, generalmente torcidas o en espiral, de un tamaño que puede llegar a 100 x 15 mm, densas, pedunculadas e indehiscentes. Cada vaina tiene cerca de cuatro semillas de color negro, con una mancha en un extremo, lo que hace posible distinguir a D. cinerea ssp. africana y D. cinerea ssp. nyassana. Esta última tiende a ser más alta y tiene las hojas más grandes y menos velludas. El nombre genérico “Dichrostachys” significa espiga de dos colores y “cinerea” se refiere a los vellos grisáceos de la subespecie típica, que se limita a la India, del griego “Konis” y del latín “Cineres”. En Sudáfrica se llama “árbol de Navidad del Kalahari”, y por las flores atractivas de dos colores colgando, algunas personas la llaman “borlas de sombrero del jefe”, pero más comúnmente se le conoce como la “zarza de la hoz”, porque las vainas jóvenes se curvan como las hoces.

Normalmente D. cinerea penetra en zonas claras, alejadas de la selva. En Malasia se desarrolla en climas estacionales fuertes, generalmente en suelos pobres y ocasionalmente arcillosos. Los arbustos forman matorrales, setos, y penetran con facilidad los espacios dejados por segmentos de bosques y en los pastizales. Forma densas redes en los suelos lateríticos de Senegal y Sudán, mientras que en la India se encuentra en los bosques caducifolios secos. Por lo general, no resiste las heladas ni el anegamiento, pero si resiste las sequías y el fuego. Sus límites biofísicos son los siguientes: altitud hasta 2 000 msnm; temperatura desde -2 a 50oC; precipitación entre 200 y 1 600 mm; suelos profundos, franco arenosos; y tolera un amplio rango de pH.

En Indonesia la floración es de septiembre a junio y fructifica de marzo a mayo, mientras que en el sur de África la floración es de octubre a febrero y fructifica de mayo a septiembre. En Cuba (Muñoz et al. 2009) florece a partir de abril hasta noviembre y la mayor cantidad de frutos secos se alcanza en los meses de invierno (diciembre a febrero). La estructura de la inflorescencia llama la atención de los murciélagos, quienes actúan en el proceso de polinización; pero también tiene un aroma fuerte que probablemente atrae a muchos insectos y a los animales que se alimentan de las vainas. Las semillas pueden presentar poliembrionía, generándose de dos a tres embriones, raramente más de tres. Probablemente la poliembrionía esté correlacionada con la cantidad de semillas producidas.

Sin embargo, la regeneración natural de D. cinerea es más fuerte a partir de brotes de raíz (Wakeling & Bond, 2007). En un periodo de 10 años, un individuo de esta especie puede producir hasta 130 tallos en un radio de 15 m. Las semillas demoran entre 15 a 20 días para germinar, debido al espesor de la testa. Cada planta puede producir anualmente 1 millón de semillas, con alto porcentaje de viabilidad, las que pueden permanecer sin germinar más de tres años, hasta que encuentren las condiciones favorables para hacerlo. Carmenate et al. (2008) de manera experimental lograron gran cantidad de brotes a partir de tallos, lo que indica la posibilidad que tiene esta especie de multiplicarse asexualmente desde los tallos que hacen contacto con el suelo.

De sus frutos, semillas y forraje, se alimenta el ganado vacuno, ovino, caprino, camellos, jirafas, búfalos, antílopes kudu, lichtenstein, nyala, impalas, klipspringer, duiker rojo y damara dik-dik (AFTD, 2010). La mayoría de estos animales consumen las vainas que caen al suelo y comen las ramas jóvenes y hojas, debido a que estas son ricas en proteínas (11-15%) y contenido mineral. Algunos animales domésticos también consumen los brotes jóvenes. Las vainas y las semillas no contienen sustancias que provoquen toxicidad. Las larvas de Charaxes ethalion ethalion se alimentan de las ramas y vainas, al igual que la hormiga Technomyrmex allipes. En Cuba parece que D. cinerea no tiene depredadores importantes a no ser el ganado mayor y menor (Muñoz et al., 2009).

A la vez que D. cinerea se comporta como una especie extremadamente invasora en varias regiones de África, incluso en las zonas en donde se considera nativa (Wakeling & Bond, 2007), y avanza en Cuba con mucha agresividad (Oviedo, 2005). También se recomienda para obtener de ella varios servicios; como por ejemplo: emplearla para tratar varias enfermedades o dolencias, en el control de la erosión del suelo, para la estabilización de dunas, y aprovechamiento de suelos poco profundos y degradados. Es una especie fijadora del nitrógeno atmosférico, por lo que es mejoradora del suelo. Las hojas ricas en nutrientes se utilizan con frecuencia como abono verde. Se usa con fines ornamentales, preferida en la obtención de bonsáis. Su uso como cerca viva es muy limitado debido a su carácter de maleza agresiva. Las flores son una fuente valiosa en la apicultura, y la madera es considerada como una excelente leña por su combustión lenta y el humo que emite no es tóxico.

Síntesis histórica de D. cinerea en Cuba (Funes-Monzote, 2010)

Todo parece indicar que D. cinerea no llegó a Cuba antes del último tercio del siglo XIX, debido a que ninguna obra botánica o agrícola de la época hace alusión a la presencia de esta especie. No se tiene certeza de cómo ocurrió su introducción. Existen tres versiones: 1) fue traída por la señora francesa Monserrate Canalejo de Betancourt, residente en la provincia de Camagüey, como planta ornamental, 2) el botánico José Blaín la introdujo como especie curiosa en el Jardín Botánico que poseía en la Finca El Retiro, Pinar del Río, 3) el ganado importado desde Colombia y otros lugares donde ya existía la especie, traía semillas en su aparato digestivo, las que esparció en la isla. Los detractores de esta hipótesis aluden a que estas debieron ser expulsadas durante el traslado hacia Cuba, pero no se descarta que los alimentos suministrados durante el mismo viniesen con presencia de semillas.

En 1911 el académico Tomás Coronado presentó un informe a la Academia de Ciencias Médicas, Físicas y Naturales de la Habana, donde llama la atención a cerca de la extensión de áreas que había ocupado el marabú –como se nombra en la isla. En 1915 el botánico y naturalista cubano Juan Tomás Roig advirtió que lo peor que se puede hacer a un campo de Marabú es cortarlo y abandonarlo. Esto indica que ya a inicios del siglo XX se apreciaba la agresividad de esta especie; supuestamente a pocos años de su introducción. Ambos científicos anunciaron la presencia de D. cinerea en todas las provincias, y que ocupaba centenares de hectáreas. También indicaron que donde más se propagaba era en las fincas ganaderas, orillas de caminos y de la línea de ferrocarril. En 1933 se contabilizaron 443.000 hectáreas invadidas.

En el Censo Nacional Agrícola de 1946 se informó que solamente un municipio estaba libre de Marabú, y que en el resto, sus fincas se encontraban cubiertas de dicha especie entre el 3 y 9%. En 1959 la mayoría de los grandes latifundistas, descontentos políticamente, se marcharon a los Estados Unidos y dejaron abandonadas sus posesiones, cuestión que aprovechó el marabú para extenderse con mayor velocidad.

Entre 1960 y 1990 se logró mantener cierta estabilidad con unas 590.000 hectáreas afectadas. Esto fue posible mediante el empleo de maquinaria agrícola, herbicidas hormonales y trabajo manual intensivo. A partir de 1990 se agudizó la crisis económica en la isla y dejó de importarse los medios y las técnicas que se utilizaban para el control, por lo general costosos. Así, D. cinerea se ha multiplicado hasta alcanzar cerca de 1.5 millones de hectáreas en la actualidad y ocupar 56% de las áreas ganaderas, además de otros terrenos agrícolas, y hasta algunos ecosistemas naturales se encuentran afectados. El ritmo de invasión es 2.5 veces superior al periodo 1959-1990. El marabú se ha convertido, indudablemente, en componente destacado del paisaje cubano (Fig. 3).


Por otra parte, D. cinerea ha protegido a suelos de la creciente erosión provocada por muchos años de aplicación de modelos agrícolas inadecuados para el trópico, y los ha mejorado mediante la incorporación de nitrógeno y materia orgánica. Su presencia en los márgenes de los ríos ha beneficiado el régimen hidrográfico de la isla, sumamente perturbado por la tala de los árboles que componen la franja hidroreguladora. También se emplea como fuente energética mediante la obtención de leña y carbón. Sin embargo, las áreas invadidas distan mucho de ser lo que fueron en el pasado, pues la diversidad biológica se ha reducido a D. cinerea. Es importante señalar que esta especie no tiene congéneres en Cuba.

Plasticidad de Dichrostachys cinerea a las condiciones edafoclimáticas

La amplia presencia que D. cinerea tiene en todo el país es evidencia de su tolerancia a diversas condiciones de suelo y de clima. La combinación y distribución de suelos en Cuba es a manera de mosaico. En un área relativamente pequeña –por ejemplo, de una hectárea- pueden encontrarse varios tipos de suelos, desde arenosos, arcillosos, limosos o disímiles combinaciones que surgen basadas en su estructura, textura y composición mineralógica (Acuña, 1974). De ello se deriva, que el pH puede oscilar desde relativamente ácido hasta alcalino. Por otra parte, algunas variables climáticas pueden fluctuar en rangos considerables (CITMA, 2003); caracterizándose por temperaturas medias anuales de 24 a 26oC, precipitaciones de 400 a 4 400 mm/año, humedad relativa de 50 a 80%, evaporación de 1.100 a 2.300 mm/año y un amplio periodo promedio de luminosidad (13.3 horas luz/día). Durante algo más de 100 años D. cinerea ha demostrado tener mecanismos capaces de asimilar tales condiciones edafoclimáticas y extenderse agresivamente por todo el país (Funes-Monzote, 2010).

En Sudáfrica –centro de origen de D. cinerea- las temperaturas promedio, en dependencia de la región del país (AFTD, 2010); pueden fluctuar entre los 14 a 27oC. Hay una buena parte de la nación que tiene clima templado, pero en el suroeste es seco y cálido. Los promedios anuales de precipitaciones oscilan entre 360 a 780 mm. El periodo de luminosidad es de 10 horas luz/día. Posee amplias extensiones de un suelo que va de oscuro a negro denominado chernozems, y también, son frecuentes suelos pardos, rojizos y los rojizos amarillentos; estos últimos son los más erosionados. De esta manera, puede notarse que aunque haya similitud en algunos de los elementos del clima, otros pueden ser significativamente distintos entre Sudáfrica y Cuba. Sin embargo, parece ser que D. cinerea crece y se desarrolla de manera similar en Cuba como en su centro de origen, donde se reporta como una especie nativa que se ha tornado extremadamente invasora (Wakeling & Bond, 2007).

Consideraciones finales

A pesar de que las extinciones reconocidas en las islas oceánicas no son imputables, de manera directa, a las especies de plantas invasoras; estas constituyen un flagelo que atenta contra la biodiversidad insular. Las mismas ejercen gran presión sobre las especies endémicas –principal distinción biológica de las islas-, lo que unido a los efectos provocados por los cambios ecológicos globales y las disímiles acciones antrópicas, colocan a esa inmensa diversidad endémica en potencial fragilidad, debido a que sus poblaciones pueden ser reducidas de manera significativa y quedar expuestas a una sensible extinción, en el peor de los casos.

Dichrostachys cinerea es un buen ejemplo: requiere ser estudiada en las condiciones de Cuba, pues su capacidad y velocidad de colonización, no solamente la convierten en una amenaza, sino en una especie con la que se tendrá que convivir en dicho país por haber ocupado gran parte del territorio; al tiempo que pueden extenderse impactos similares, al resto del Caribe insular, debido a su similitud con Cuba desde el punto de vista edafoclimático y antrópico. Hasta el presente, el interés que el país ha tenido en relación a dicha especie, se ha enfocado a la búsqueda de alternativas para eliminarla de las áreas agropecuarias y para emplearla desde el punto de vista energético, pero no se han realizado investigaciones encaminadas a explicar su poder invasivo, ni los prejuicios o beneficios que provoca en determinados ecosistemas y agroecosistemas.

Por tales razones, existe un conjunto de interrogantes que vislumbran las perspectivas futuras de investigación; de todas ellas, deben razonarse como prioritarias aquellas que ofrezcan elementos científicamente documentados, que contribuyan a la formulación de estrategias de manejo adecuadas a diferentes contextos ecológicos de la isla. Sobre la base de las consideraciones anteriores, se hace necesario determinar la biología poblacional de la especie en Cuba, evaluar la forma de dispersarse y de polinizarse; así como sus relaciones de herviboría y determinar cómo su posibilidad de fijar nitrógeno pudiera potenciar su avance colonizador, pero además, cómo pudiera beneficiar a ecosistemas frágiles con suelos esqueléticos o extremadamente erosionados. Al mismo tiempo, se debe evaluar su comportamiento ante el gran mosaico de suelos que existe en la isla y obtener luces que indiquen cuál será su perspectiva de distribución en los próximos 10 años. www.ecoportal.net

Narciso Aguilera Marín – Programa de Doctorado en Ciencias Biológicas Área Botánica- Seminario bibliográfico 1 – Universidad de Concepción – Facultad de Ciencias Naturales y Oceanográficas – Departamento de Botánica – Profesor Guía: Dr. Aníbal Pauchard – Julio, 2011

Referencias:

  • Acuña, J.B. 1974. Plantas indeseables en los cultivos cubanos. Instituto de Investigaciones Tropicales, Academia de Ciencias de Cuba, La Habana, 240 pp.
  • AFTD [ArgroForestryTree Database]. 2010. A tree species reference and selection guide. Trees of southern Africa. C.S. Struik Publishers Cape Town.
  • Agostinho, A. A. & Julio, H. F. 1996. Ameaça ecológica: peixes de outras águas. Cienc. Hoje 21:36-34.
  • Berazaín, R. F., Areces, J. C., Lazcano, L. & González, L.R. 2005. Lista roja de la flora vascular Cubana. Documentos 4. Jardín Botánico Atlántico de Gijón, Gijón, Spain. 57 pp.
  • Brooks, T.M., Mittermeier, R.A., Mittermeier, C.G., Da Fonseca, G.A.B., Rylands, A.B., Konstant, W.R., Flick, P., Pilgrim, J., Oldfield, S., Magin, G. & Hilton-Taylor, C. 2002. Habitat loss and extinction in the hotspots of biodiversity. Conserv. Biol. 16:909–923.
  • Carmenate, H., Pérez, E., Paredes, E. & Blanco, P. 2008. Biología reproductiva de Dichrostachys cinerea (L.) Wight & Arn. (Marabú). (II) Evaluación de reproducción por porciones de tallos y raíces. Fitosan.. 12 (2):79-82.
  • Castro, S.A., Daehler, C.C., Silva, L., Christian, W., Torres, J., Reyes, A., Atkinson, R., Jaramillo, P., Guezou, A. & Jaksic F.M. 2010. Floristic homogenization as a teleconnected trend in oceanic islands. Diversity Distrib. 16:902-910.
  • Castro, S.A., Marone, L. & Jaksic, F.M. 2007. Invasiones. Capítulo 13 en Ecología de Comunidades, 2a. edición (Jaksic, F.M & Marone, L.), Ediciones Universidad Católica de Chile, Santiago, 336 pp.
  • Caujapé, C., Tye, A., Crawford, D.J., Santos, A., Sakai, A., Beaver, K., Lobin, W., Vincent, F.B, Moura, M., Jardim, I. & Kueffer, C. 2010. Conservation of oceanic island floras: Present and future global challenges. P. Ecol. Evol. Sys.12:107-129.
  • CITMA [Ministerio de Ciencia Tecnología y Medioambiente]. 2003. Programa nacional de lucha contra la desertificación y la sequía en la República de Cuba. CIGEA. La Habana, 269 pp.
  • CITMA. 2010. Panorama ambiental de Cuba. Ed. Academia. La Habana, 447 pp.
  • Cordell, S. & Sandquist, D.R. 2008.The impact of an invasive African bunchgrass (Pennisetum setaceum) on water availability and productivity of canopy trees within a tropical dry forest in Hawaii. Funct. Ecol. 22:1008–1017.
  • Daehler, C.C. 2001. Two ways to be an invader, but one is more suitable for ecology. ESA Bull. 82: 206:97-113.
  • Daehler, C.C. & Carino, D. 2001. Hybridization between native and alien plants and its consequences. In: Lockwood, J.L., McKinney., M (Eds.), Biotic Homogeniza- tion. Kluwer, New York, pp. 81–102.
  • Denslow, J.S. 2003. Weeds in paradise: thoughts on the invasibility of tropical islands. Ann. Mol. Bot. Gard. 90:119–127.
  • Elton, C. S. 1958. The ecology of invasions by animals and plants. Methuen. London. UK. 81 pp.
  • Espinola, L. A. & Ferreira, H. 2007. Especies invasoras: conceptos, modelos y atributos. Int. Cienc. 32(9):580-585.
  • Florens, F. B., Mauremootoo, J. R., Fower, S. V., Winder, L. & Baider, C. 2010. Recovery of indigenous butterfly community following control of invasive alien plants in a tropical island´s wet forests. Biod. Conserv. 19 (14)3835-3848.
  • Frankham, R. & Ralls, K. 1998. Imbriding leads to extinction. Nat. 392:441-442.
  • Fuller, P. L., Nico, L. G. & Williams, J. D. 1999. Nonindigenous fishes introduced into inland waters of the Unite States. Special Publication 27. American Fisheries Society. Bethesda, MD. EEUU. 613 pp.
  • Funes-Monzote, R. 2010. El fin de los bosques y la plaga del marabú en Cuba: Historia de una venganza ecológica. Fundación Antonio Nuñez Jiménez de la Naturaleza y el Hombre. La Habana. 24 pp.
  • Hazell, S.P., Vel, T. & Fellowes, M.D.E. 2008.The role of exotic plants in the invasion of Seychelles by the polyphagous insect Aleurodicus dispersus: aphylogeneti- cally controlled analysis. Biol.Invas.10:169–175.
  • Huber, M. & Ismail, S. 2006. Suggested IUCN Red List Status of the Endemic Woody Plants of the Inner Seychelles. Unpublished M.Sc. Thesis, Institute of Integrative Biology, ETH, Zurich. 87 pp.
  • Hughes, R.F. & Denslow, J.S. 2005. Invasion by a N2-fixing tree alters function and structure in wetlow land forests of Hawaii. Ecol. Appl.15:1615–1628.
  • Izco, J., Barreno, E., Brugués, M., Costa, M., Devesa, J.A., Fernández, F., Gallardo, T., Llimona, X., Prada, C., Talavera, S. & Valdés, B. 2004. Botánica. Ed. McGraw-Hill/Interamericana. (2ra Edición). Madrid, España. 906 pp.
  • Jäger, H., Tye, A. & Kowarik,I. 2009. Destruction without extinction: long-term impacts of an invasive tree species on Galápagos highland vegetation. J. Ecol., in press (10.1111/j.1365-2745.2009.01578.x).
  • Kier, G., Kreft, H., Lee, T.M., Jetz, W., Ibisch, P.L., Nowicki, C., Mutke, J. & Barthlott, W. 2009. A global assessment of endemism and species richness across island and mainland regions. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 106:9322–9327.
  • Kreft, H., Jetz, W., Mutke, J., Kier, G., Barthlott, W. 2008. Global diversity of island floras from a macroecological perspective. Ecol. Lett. 11:116–127.
  • Kueffer, C. 2006. Impacts of woody invasive species on tropical forests of the Seychelles. Department of Environmental Sciences. Diss. ETH no. 16602, ETH Zurich. 46 pp.
  • Kueffer, C., Klingler, G., Zirfass, K., Schumacher, E., Edwards, P. & Güsewell, S. 2008. Invasive trees show only weak potential to impact nutrient dynamics in phosphorus-poor tropical forests in the Seychelles. Funct.Ecol.22:359–366.
  • Kueffer, C. & Daehler, C. 2009. A habitat-classification framework and typology for understanding, valuing and managing invasive species impacts. In: Inderjit (Ed.), Management of Invasive Weeds. Springer, Berlin, pp. 77–101
  • Kueffer, C., Daehler, C.C., Torres-Santana, C.W., Lavergne, C., Meyer, J.Y., Otto, R. & Silva, L. 2010. A global comparison of plant invasions on oceanic islands. Perspect. Plant Ecol. Evol. Syst., in press (10.1016/j.ppees.2009.06.002).
  • Lavergne, C. 2005. Invasion par les plantes exotique senvahissantes dans une île océanique: Impact écologique _a la Réunion et valeur patrimoniale des écosystémes indigénes envahis. Rapport final, Programme de Recherche sur les Invasions Biologiques NVABIO. Conservatoire Botanique National de Mascarin et Université de la Réunion, La Réunion, France, 99 pp.
  • Lodge, D.M. 2000. Biological invasions: Lessons for ecology. Trends Ecol. Evol. 8:133-137.
  • Martín, J.L. 2009. Arethe IUCN standard home-range thresholds for specie a good indicator to prioritise conservation urgency in small islands? A case study in the Canary Islands (Spain). J. Nat. Conserv. 17:87–98.
  • Maunder, M., Leiva, A., Valentín, S.E., Stevenson, D.W., Acevedo, P., Meerow, A.W., Mej?ía, M., Clubbe, C. & Ortega, F.J. 2008. Plant conservation in the Caribbean Island biodiversity hotspot. Bot.Rev.74:197–207.
  • McNeely, J. 2001. Invasive species: a costly catastrophe for native biodiversity. Land Use Water Resource. Res. 1:1-10.
  • Meyer, J.Y. 2004. Threat of invasive alien plants to native flora and forest vegetation of Eastern Polynesia. Pacific Sci. 58:357–375.
  • Meyer, J.Y., Florence, J. & Tchung, V. 2003. The endemic Psychotria (Rubiaceae) of Tahiti (FrenchPolynesia) threatened by the invasive Miconia calvescens (Melastomataceae): status, distribution, ecology, phenology and conservation. Rev. E´col. (TerreVie) 58:161–185.
  • Mittermeier, R. A., R. Robles Gil, M. Hoffman, J. Pilgrim, T. Brooks, C. G. Mittermeier, J. Lamoreux, & Da Fonseca G.A.B. 2004. Hotspots revisited: Earth’s biologically richest and most threatened terrestrial ecoregions. CEMEX, Mexico DF., 128 pp.
  • Molles, M.C. 2006. Ecología: conceptos y aplicaciones. McGraw-Hill/Interamericana. (3ra Edición). Madrid, España, 669 pp.
  • Moyle, P. B. & Ellssworth, S. 2004. Alien invaders. En: Moyle, P. & Kelt, D. (Eds.) Essays on wildlife conservation. http://marinebio.org/Oceans/Conservation/Moyle.
  • Mueller-Dombois, D., 2008. Pacific Island forests: successionally impoverished and now threatened to be overgrown by aliens? Pacific Sci. 62:303–308.
  • Muñoz, D., Cruz, M. & Hernández, P. 2009. Marabú: sugerencias para la batalla. Estación de Pastos y Forrajes. Camagüey. Cuba. 33 pp.
  • Ortega, J.A. & Santo, A. 2001. Genes y conservación de plantas vasculares. In: Fernández-Palacios, J.M. & Martín-Esquivel, J.L.(Eds.), Naturaleza de las islas Canarias, Ecología y Conservación. Ed. Turquesa, Sta. Cruzde Tenerife, pp.357–365.
  • Oviedo, P. 2005. Especies invasoras en Cuba, consideraciones básicas. [En línea]. Cuba. 2005. ISBN 959-250-156-4. Disponible en: www.dama.gov.co.
  • Quiroz, C.L., Pauchard, A., Marticorena, A. & Cavieres, L.A. 2009. Manual de plantas invasoras del centro-sur de Chile. Laboratorio de Invasiones Biológicas. Univ. Concepción. 45 pp.
  • Peñuelas, J., Sardanas, J., Llusia, J., Owen, S.M., Silva, J. & Niinemets, Ü. 2010. Higher allocation to low cost chemical defenses in invasive species of Hawaii. J. Chem Ecol. 36:1255-1270.
  • Pippard, H. 2009. The Pacific Islands: ananalysis of the statu o species as listed on the 2008 IUCN Red List of Threatened Species. IUCN, Gland. URL: /http:// www.iucn.org/about/union/secretariat/offices/oceania/oro_programmes/oro_ species/oro_redlist/S.
  • Richardson, D.M., Pysek, P., Rejmánek, M.G., Barbour, F., Panetta, D. & West, C.J. 2000. Naturalización and invasion of alien plants: Concepts and definitions. Divers. Disturb 6:93-107.
  • Sakai, A.K., Allendorf, F.W., Holt, J.S., Lodge, D.M., Molofsky, J., With, K.A., Baughman, S., Cabin, R.J., Cohen, J.E., Ellstrand, N.C., McCauley, D.E., O´Neil, P., Parker, I.M., Thompson, J.N. & Weller, S.G. 2001. The population biology of invasive species. Ann. Rev. Ecol. Syst 32:305-332.
  • Shi, H., A. Singh, S. Kant, Z. Zhu & E. Waller. 2005. Integrating habitat status, human population pressure, and protection status into biodiversity conservation priority setting. Conserv. Biol. 19:1273–1285.
  • Sax, D.F. & Gaines, S.D. 2008. Species invasions and extinction: the future of native biodiversity on islands. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 105:11490–11497.
  • Sax, D.F, Gaines, S.D. & Brown, J.H. 2002. La superioridad de las invasiones de especies a las extinciones en todo el mundo: estudio comparativo de las plantas y las aves. Soy Nat. 160:766-783.
  • Simbaña, W. & Tye, A. 2009. A total population study of acritically endangered Galápagos plant, Linum cratericola: reproductive biology and impacts of threats and protection measures. Bot. J. Linn. Soc., inpress.
  • Simberloff, D. 2003. Confronting introduced species: a form of xenophobia? Biol. Invas. 5:179-192.
  • Stachowicz, J.J., Sax, D.F., Gaines, S.D. & Tilman, D. 2005. Invasiones de especies: Miradas en torno a la ecología, evolución y biogeografía. Sax, D.F., Stachowicz, J.J., Gaines, S.D. (Edtrs). Sinauer, Suderland, MA, pp. 41-54.
  • Tilman, D. 2004. Teoría estocástica de la competencia por los recursos, asamblea de la comunidad y las invasiones. Proc Natl Acad Sci EE. UU. 101:10854-10861.
  • Tye, A. 2006. Can we infer island introduction and naturalization rates from inventory data? Evidence from introduced plants in Galápagos. Biol. Invas. 8:201–215.
  • Vermeij, G.J. 1996. An agenda for invasion biology. Biol. Cons 78:3-9.
  • Vila, M., Pino, J., Montero, A. & Font, X. 2010. Are island plant communities more invaded than their mainland counterparts? Journal of Vegetation Science. 21 (3):438-446.
  • Wakeling, J.L., & Bond, W.J. 2007. Disturbance and the frecuency of root suckering in an invasive savanna shrub, Dichrostachys cinerea. A. J. Ran. For. Sci. 24(2):107-113.
  • Wootton, R.J. 1998. Ecology of Teleost Fishes. Kluwer. Dordrecht. Holandia, 386 pp.

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